父は映画監督のスティーブン・ギレンホール、母はプロデューサーで脚本家のナオミ・フォナー、姉は女優のマギー・ギレンホールという芸能一家に育つ。1991年の「シティ・スリッカーズ」で主演ビリー・クリスタルの息子役で映画デビュー。99年の青春ドラマ「遠い空の向こうに」の主演で脚光を浴び、「ドニー・ダーコ」（01）や「デイ・アフター・トゥモロー」（04）で注目度が高まる。カウボーイ同士の愛を描いた「ブロークバック・マウンテン」（05）でアカデミー助演男優賞にノミネート。以降、「ゾディアック」（07）、「ミッション：8ミニッツ」（11）、「複製された男」（13）などで演技派俳優として活躍。映像専門パパラッチを演じた「ナイトクローラー」（14）では14キロ減量、ボクサーを演じた「サウスポー」（15）では21キロ増量するなど、徹底した役づくりにも定評がある。その後の出演作に「雨の日は会えない、晴れた日は君を想う」（15）、「ノクターナル・アニマルズ」（16）、「ライフ」（17）など。